pmid: "36005499"
title: "Biossíntese, Acúmulo e Aplicações de Carotenoides em uma Microalga Modelo"
authors: "Yao R, Fu W, Du M, Chen ZX, Lei AP, Wang JX"
journal: "Marine drugs"
pubdate: "2022 Jul 31"
doi: "10.3390/md20080496"
source: "PMC Full Text"

Biossíntese, Acúmulo e Aplicações de Carotenoides em uma Microalga Modelo

Autores

Yao R, Fu W, Du M, Chen ZX, Lei AP, Wang JX

Periodico

Marine drugs (2022 Jul 31)

Conteudo

Biossíntese, Acumulação e Aplicações de Carotenoides de uma Microalga Modelo Euglena gracilis
Os carotenoides, incluindo licopeno, luteína, astaxantina e zeaxantina, pertencem aos isoprenoides, cuja estrutura básica é composta por oito unidades de isopreno, resultando em um esqueleto de C40, embora alguns deles sejam apenas componentes traço em Euglena. Eles são essenciais para todos os organismos fotossintéticos devido às suas propriedades fotoprotetoras e antioxidantes superiores. Suas funções dietéticas diminuem o risco de cânceres de mama, colo do útero, vaginal e colorretal, além de doenças cardiovasculares e oculares. As funções antioxidantes dos carotenoides baseiam-se em mecanismos como neutralizar radicais livres, mitigar danos de espécies reativas de oxigênio e inibir a peroxidação lipídica. Com o desenvolvimento dos estudos de carotenoides, sua distribuição, funções e composição foram identificadas em microalgas e plantas superiores. Embora mutantes descoloridos ou aclorofílicos de Euglena tenham sido das primeiras microalgas relacionadas a carotenoides sob investigação, o conhecimento atual sobre a composição e biossíntese desses compostos em Euglena ainda é elusivo. Esta revisão tem como objetivo vislumbrar o que se sabe sobre o metabolismo de carotenoides em Euglena, focando na distribuição e estrutura dos carotenoides, via de biossíntese e acumulação em linhagens e mutantes de Euglena sob estresses ambientais e diferentes condições de cultivo. Além disso, também resumimos as potenciais aplicações na terapia de prevenção da carcinogênese, indústrias cosméticas, indústrias alimentícias e ração animal.

1. Introdução
   Euglena, um flagelado unicelular, tem sido estudada há mais de 100 anos por pesquisadores em todo o mundo. Como candidata potencial para novos recursos alimentares funcionais, contém muitos produtos de alto valor, incluindo pigmentos, proteínas essenciais, vitaminas, ácidos graxos insaturados, um β-1,3-glucano único chamado paramilona, e outros compostos valiosos. Os carotenoides são pigmentos úteis em fungos, algas, plantas, algumas bactérias fotossintéticas e animais. Eles desempenham papéis cruciais na captação de luz e na proteção das células contra danos fotooxidativos em organismos fotossintéticos. Com base nas estruturas químicas, os carotenoides são frequentemente divididos em carotenos e xantofilas. No primeiro grupo, estão incluídos α-caroteno, β-caroteno e γ-caroteno. O outro grupo contém átomos de oxigênio: luteína, zeaxantina, fucoxantina e peridinina. Embora cada vez mais estudos sejam realizados sobre carotenoides de algumas microalgas, como Chlorella e Haematococcus, devido aos seus valores comerciais, ainda temos muitas perguntas em vez de respostas sobre os carotenoides em Euglena. Como sabemos, algumas vias de biossíntese de carotenoides em microalgas foram investigadas, como em Chlamydomonas, Haematococcus e cianobactérias. De acordo com estudos recentes, a via de síntese de carotenoides não foi totalmente identificada em Euglena. Além disso, fatores ambientais como metais pesados, pH, temperatura e assim por diante também podem afetar o acúmulo de carotenoides em Euglena. Após 16 horas de irradiação artificial com UV-B, o acúmulo de diéster de astaxantina nas células é muito maior do que sem essa radiação. A mancha ocular (estigma) composta por carotenoides em Euglena, como um dispositivo funcional, está relacionada à fototaxia. Existem duas hipóteses principais sobre a função do olho (eyespot) em Euglena, incluindo: (i) como um dispositivo de sombreamento, que poderia ajudar a célula a mudar sua orientação quando a direção da luz muda; (ii) como um dispositivo de fotorreceptor primário. De acordo com o estudo de Kato em 2020, o olho (eyespot) é essencial para a fototaxia de Euglenophyta, e os carotenoides no aparato do olho desempenham um papel importante na fotorrecepção.

Tradicionalmente, os carotenoides como intensificadores naturais de cor têm sido usados nas indústrias alimentícia e de rações. Por exemplo, os carotenoides são adicionados ao cultivo de salmão, ovos e carne de frango como corante alimentar. Além disso, a saúde e a fertilidade do gado alimentado com grãos podem ser melhoradas pela adição de β-caroteno. As funções antioxidantes dos carotenoides baseiam-se em mecanismos como a eliminação de radicais livres, a mitigação de danos causados por espécies reativas de oxigênio e a inibição da peroxidação lipídica. Além disso, com o desenvolvimento da pesquisa básica, as funções antioxidantes e anticancerígenas vêm ao nosso conhecimento. Suas funções dietéticas diminuem o risco de cânceres de mama, colo do útero, vagina e colorretal, além de doenças cardiovasculares e oculares.
Com o desenvolvimento dos estudos de carotenoides, sua distribuição, funções e composição foram identificados em microalgas e plantas superiores. Embora mutantes branqueados ou aclorofílicos de Euglena estivessem entre as primeiras microalgas relacionadas a carotenoides sob investigação, o conhecimento atual sobre a composição e a biossíntese desses compostos em Euglena ainda é elusivo. Esta revisão tem como objetivo coletar e analisar o conhecimento sobre carotenoides em Euglena, focando na distribuição e estrutura dos carotenoides, biossíntese e acúmulo em linhagens e mutantes de Euglena sob diferentes condições de cultivo. Além disso, também resumimos as potenciais aplicações na terapia de prevenção da carcinogênese, indústrias cosméticas, indústrias alimentícias e ração animal.
2. Composição e Estruturas dos Carotenoides em Euglena
Os carotenoides são pigmentos essenciais para a fotossíntese em microalgas e plantas superiores. Com o desenvolvimento de instrumentos analíticos, por exemplo, cromatografia líquida de alta eficiência (CLAE), espectrometria de massas (EM) e ressonância magnética nuclear (RMN), novos carotenoides estruturais podem ser determinados com sucesso. A estrutura e distribuição dos carotenoides significativos em Euglena são ilustradas na Figura 1 e Tabela 1, respectivamente. Os principais carotenoides foram encontrados em E. gracilis, incluindo diadinoxantina, diatoxantina, β-caroteno e neoxantina, conforme mostrado na Tabela 1. Os carotenoides no estigma de Euglena eram diadinoxantina, diatoxantina e β-caroteno, que estão relacionados à fototaxia. Embora o β-caroteno tenha sido encontrado em todas as espécies de Euglena, seu conteúdo nem sempre foi o mais alto. O β-caroteno, com a maior atividade de pró-vitamina A, foi convertido em retinol (vitamina A) por meio de um processo de oxidação, catalisado pela enzima β,β-caroteno-15,15-monooxigenase. O β-caroteno está presente nos complexos do centro de reação e nos complexos de captação de luz do fotossistema, que podem ter funções protetoras.
Em 2014, a composição de carotenoides em E. sanguinea foi relatada por Deli. Existem três tipos de pigmentos entre os carotenoides: diatoxantina, luteína e β-caroteno.
Entre eles, a diatoxantina é o pigmento mais alto. A astaxantina é um pigmento comercial popular entre as pessoas em todo o mundo como antioxidante. Haematoccus pluvialis, a fonte de astaxantina, tornou-se uma das espécies mais econômicas entre as algas. A astaxantina também é encontrada em mutantes não fotossintéticos de E. gracilis, sugerindo que a via de síntese da astaxantina pode estar presente em E. gracilis. A astaxantina também foi detectada em Euglena sanguinea e E. rubida. Astaxantina, mutatoxantina e β-caroteno foram os 3 principais pigmentos em E. rubida por B. Czeczuga em 1974. O conteúdo de astaxantina é maior que o restante. Os carotenos contêm α-caroteno, β-caroteno, γ-caroteno e licopeno.
3. Vias de Biossíntese de Carotenoides em Euglena
Os carotenoides são sintetizados nos plastídios, como cloroplastos e cromoplastos, em microalgas e plantas. A via de biossíntese de carotenoides em microalgas é semelhante à dos streptófitas. No entanto, a via de biossíntese de carotenoides em microalgas é mais complicada do que a das plantas terrestres devido a duplicações gênicas, perda de genes, transferência de genes, etc. Os detalhes da via de biossíntese de carotenoides têm sido estudados por muitos anos em algumas microalgas, mas Euglena ainda apresenta muitas incógnitas. As vias de biossíntese de carotenoides são propostas de acordo com a composição de carotenoides em Euglena em vez de evidências genéticas. A via de biossíntese de vários tipos de carotenoides e seus derivados é mostrada na Figura 2.
3.1. IDI a GGPP
A síntese do isoprenoide isopentenil pirofosfato (IPP) é um processo insubstituível na biossíntese de carotenoides, o IPP, um composto C5, através de duas vias. Uma via é a via do mevalonato (MVA), e a outra é a via não mevalonato (MEP), que ocorrem no citosol e nos plastídios, respectivamente. Apenas uma das duas vias existe em um organismo, ou ambas estão em lados diferentes da mesma célula. Primeiramente, a via MVA atua em todas as algas fototróficas com plastídios secundários. Além disso, a via MEP é essencial para todos os organismos que contêm plastídios, independentemente da presença de fotossíntese oxigênica nas células. No entanto, em comparação com as algas que contêm a via DOXP/MEP, como Chlorella, Chlamydomonas e Scenedesmus, a formação de esteróis citosólicos e isoprenoides fotossintéticos em Euglena ocorre ambas através da via MVA. A biossíntese de IPP/DMAPP consiste em seis etapas através da via MVA. Nas duas primeiras etapas, duas moléculas de acetil-CoA se condensam em acetoacetil-CoA catalisadas pela acetoacetil-CoA tiolase (AACT). Em seguida, uma acetil-CoA é adicionada à acetoacetil-CoA catalisada pela 3-hidroxi-3-metilglutaril-CoA sintase, e um HMG-CoA é gerado. Na etapa subsequente, o HMG-CoA é convertido em MVA, que deve consumir duas moléculas de NADPH. Uma molécula de MVA gera o IPP através de duas fosforilações e uma reação de descarboxilação acoplada a ATP. A via MVA envolve sete enzimas, como acetoacetil-CoA tiolase (AACT), 3-hidroxi-3-metilglutaril-CoA sintase (HMGS), 3-hidroxi-3-metilglutaril-CoA redutase (HMGR), 5-fosfomevalonato quinase (PMK), mevalonato quinase (MVK), difosfato de dimetilalila isomerase (IDI). Na etapa final, o IPP é convertido em DMAPP catalisado pela enzima IDI. A superexpressão do IPP pode aumentar o teor de carotenoides. Por exemplo, o acúmulo de carotenoides foi aumentado com a superexpressão da licopeno-β-ciclase e da β-caroteno-C-4-oxigenase sob alta iluminação.
Difosfato de geranilgeranila (GGPP) é um precursor metabólico da biossíntese de carotenoides. Como precursor do fitoeno, o GGPP também é essencial para a via de biossíntese de carotenoides. A formação do difosfato de geranilgeranila (GGPP) requer três etapas (Figura 2). Esse processo envolve três tipos de enzimas: GPPS, FPPS e GGPPS. EgcrtE é um gene funcional que codifica a GGPP sintase em E. gracilis. Na etapa inicial, o composto C10 foi sintetizado pela adição de uma molécula de IPP e uma de DMAPP. Além disso, o composto C10 é convertido em FPP pela enzima FPPS. Na etapa final, o GGPP é formado pela adição de um FPP e um IPP.
3.2. GGPP a Licopeno
A primeira etapa da biossíntese de carotenoides é a formação de fitoeno. O fitoeno, composto C40, um pigmento incolor, é sintetizado pela condensação de duas moléculas de GGPP, que poderia não ser utilizado para produtos nutracêuticos e cosméticos. Esse processo envolve a enzima fitoeno sintase (PSY). A PSY possui um efeito significativo na via de biossíntese de carotenoides devido às suas capacidades de limitar a taxa e controlar o fluxo total, que determinam o teor de carotenoides. Foi confirmado que EgcrtB codifica a fitoeno sintase em E. gracilis. O conteúdo de carotenoides apresenta uma diminuição significativa em células com EgcrtB suprimido.
O fitoeno, um pigmento de cor vermelha, é convertido em licopeno. Esse processo envolve quatro etapas de dessaturação e isomerização. Todo o processo inclui cinco etapas e quatro enzimas conservadas. Nas primeiras duas etapas, o fitoeno é convertido em 9,15,9-tri-cis-ξ-caroteno pela enzima PDS. Este composto é amarelo. Os genes da fitoeno dessaturase (EgcrtP1 e EgcrtP2) foram identificados por Kato em 2018, e ambos podem codificar a fitoeno dessaturase. O 9,15,9-tri-cis-ξ-caroteno é então convertido em 9,9-dis-cis-ξ-caroteno e depois em prolicopeno, e finalmente em licopeno, catalisados por Z-ISO, ZDS e CrtlSO, respectivamente. O gene da ζ-caroteno isomerase (Z-ISO) em E. gracilis foi relacionado ao Z-ISO de clorófitas. Além disso, a Z-ISO é essencial para fototróficos oxigênicos, mas não é encontrada em fototróficos anoxigênicos. O gene da ζ-caroteno dessaturase (EgcrtQ) em E. gracilis foi comprovado como sendo um clado de ZDS. Vários estudos relataram que três genes que codificam PDS, ZDS e CRTISO estão presentes em todos os três grupos de algas (Chlorophyta, Phaeophyta e Rhodophyta). No entanto, o gene para Z-ISO está ausente em algas vermelhas. Não há alterações durante a biossíntese de carotenoides com a ausência de Z-ISO em algas vermelhas. Este resultado pode indicar outros genes em algas vermelhas que podem substituir o gene para Z-ISO. No entanto, há falta de evidências para esta hipótese.
3.3. Licopeno a α-Caroteno e Derivados
A ciclização do licopeno em carotenoides é catalisada pela licopeno ciclase, um grupo de enzimas, como crtY, LCY vegetal; crtL, LCY de cianobactérias; crtYB, LCY fúngica bifuncional. O licopeno é convertido em α-caroteno ou β-caroteno por diferentes enzimas, sendo este o processo mais crucial ao longo de toda a via, funcionando como um ponto de ramificação. A formação de α-caroteno é catalisada pelas enzimas LCYE, e a LCYB catalisa a formação de α-caroteno. Nesse processo, o grupo terminal de um lado do licopeno começa a ciclizar em δ-caroteno. Em seguida, a ciclização do outro grupo terminal é catalisada pela enzima LCYB, e todo o α-caroteno é sintetizado. A família LCY existe entre as microalgas devido à perda gênica, duplicação gênica ou transferência gênica.
A luteína é um dos derivados do α-caroteno. A formação envolve duas etapas: o α-caroteno é convertido em zeaxantina ou α-criptoxantina, e então a zeaxantina é convertida em luteína, ambas catalisadas pelas enzimas do tipo P450, ϵ-hidroxilase e β-hidroxilase. A luteína foi encontrada no estigma de E. gracilis v. fuscopunctata. A luteína é um pigmento essencial para os olhos, funcionando como um agente crítico na retina, embora apresente um nível mais baixo no cristalino.
3.4. Licopeno a β-Caroteno e Derivados
A biossíntese do β-caroteno envolve duas etapas sequenciais catalisadas pela enzima LCYB. Primeiramente, o licopeno é convertido em γ-caroteno, e o γ-caroteno é convertido em β-caroteno. O complexo coletor de luz (LHC) tem funções duais: coletar a luz e transferir a energia de excitação para o centro de reação. O LHC possui quatro sítios de ligação de carotenoides, duas moléculas de luteína, uma molécula de neoxantina e uma molécula de carotenoide. No LHC, os carotenoides podem desempenhar um papel na coleta de luz e na fotoproteção. O β-caroteno pode ter uma função protetora e de coleta de luz em ambos os CRs.
Existem tipos de derivados de β-caroteno em algas e plantas. Esta revisão esclarece alguns daqueles estudados em detalhes em algumas microalgas. Quando o β-caroteno é sintetizado, ele é convertido em zeaxantina pela enzima BCH em duas etapas de reações de hidroxilação; na primeira etapa, o β-caroteno é convertido em β-criptoxantina e, em seguida, transformado em zeaxantina. A zeaxantina pode ser encontrada no LHC periférico do fotossistema I em algas vermelhas, podendo dispersar o excesso de energia das clorofilas excitadas. A via de biossíntese da violaxantina é conhecida como ciclo das xantofilas-I. Durante condições de escuridão ou baixa intensidade luminosa, o processo sintético da violaxantina é catalisado pela enzima ZEP, que necessita de duas etapas. A zeaxantina é convertida em anteraxantina e, na etapa seguinte, a anteraxantina é convertida em violaxantina. A enzima ZEP catalisa duas etapas com a reação de epoxidação dos anéis β. Durante alta intensidade luminosa, a enzima VDE catalisa a transferência de violaxantina para zeaxantina, sendo ativada pela diminuição do pH. A violaxantina possui duas maneiras diferentes de formar fucoxantina. Primeiramente, a violaxantina é convertida em neoxantina na etapa seguinte, e a neoxantina é convertida em fucoxantina, em plantas superiores. A enzima NXS catalisa a primeira reação, e a VDL possui a mesma função. No entanto, não há evidências de qual enzima poderia catalisar a conversão de neoxantina em fucoxantina. Em Euglena, ainda não encontramos vestígios de fucoxantina. De outra forma, a violaxantina é convertida em diadinoxantina, e então a diadinoxantina é convertida em fucoxantina, em algumas microalgas. As enzimas desse processo também são desconhecidas. Em algumas algas, a diadinoxantina pode ser convertida em diatoxantina, catalisada pela enzima DDE. Essa via é chamada de ciclo das xantofilas-II. Descobriu-se que a neoxantina ajuda a reduzir o risco de câncer de pulmão de acordo com a regulação do consumo de 9-(Z) neoxantina.

A astaxantina, um produto comercial crucial e significativo, possui aplicação em larga escala em diferentes situações, como nas indústrias alimentícia, cosmética e médica. Em algumas espécies de Euglena, encontramos astaxantina, como em E. gracilis, E. sanguinea e E. rubida Mainx. Os cientistas propuseram duas maneiras diferentes de sintetizar esse carotenóide. De acordo com uma via, o β-caroteno é usado como precursor para a via de biossíntese da cantaxantina, catalisada pela β-caroteno cetolase (BKT). A cantaxantina é convertida em astaxantina, catalisada pela β-caroteno hidroxilase (BCH). De forma semelhante, a zeaxantina é convertida em astaxantina via adonixantina pela enzima BKT. Uma pequena quantidade de derivados do β-caroteno, como loroxantina, adonirrubina e adonoxantina, foi encontrada em E. sanguinea. Outro derivado — a heteroxantina — foi encontrado em E. viridis.

4. Genes da Biossíntese de Carotenóides
   Sem informações completas do genoma de Euglena, o panorama completo da biossíntese de carotenoides neste gênero ainda é ambíguo. Informações fragmentadas mínimas foram coletadas por meio de investigações de genes isolados. Até o momento, nenhum estudo de nocaute gênico foi realizado usando a ferramenta de edição genômica CRISPR-Cas9 em Euglena, embora este método tenha sido recentemente estabelecido com sucesso.
   CrtB (PSY) catalisa a condensação de duas moléculas de GGPP em um fitoeno. EgcrtB pode ser induzido por iluminação de alta intensidade luminosa (iluminação contínua a 920 μmol m−2 s−1). A interferência de RNA (RNAi) é usada para silenciar a expressão de EgcrtB em E. gracilis. Após o tratamento, a proliferação e o conteúdo de clorofila e carotenoides de E. gracilis foram visivelmente reduzidos. Os grânulos de paramilo acumularam-se mais no citoplasma das células com EgcrtB suprimido em comparação com células sem dsRNA de EgcrtB.
   A licopeno β-ciclase (LCY), como LCYB, CrtL, CruA, CruP e CrtY, está presente em plantas, algas eucarióticas e bactérias. CruA e CruP foram encontrados em bactérias, e proteínas do tipo CrtL são caracterizadas em todas as plantas. EgLCY é codificado por um gene não caracterizado, que converte licopeno em β-caroteno. Após o knockdown por RNAi, a cor, o conteúdo de carotenoides, a densidade e o conteúdo de clorofila de E. gracilis foram alterados. Mutantes com knockdown de EgLCY produziram células incolores com aparência hipertrófica e crescimento inibido. Eles apresentaram uma diminuição no conteúdo de carotenoides e clorofila, sugerindo que EgLCY é essencial para a síntese de β-caroteno e carotenoides downstream. Além disso, em células mutantes com knockdown de EgLCY, a atividade da APX foi regulada negativamente, indicando uma possível relação entre a biossíntese de carotenoides e o ciclo ascorbato-glutationa para a eliminação de EROs.
   A família CYP97 é dividida em cinco subgrupos, como os clãs A, B, C, E e F, de plantas e algas eucarióticas. EgCYP97H1, um gene de caroteno hidroxilase do tipo citocromo P450 (CYP), foi encontrado em E. gracilis, que converte β-caroteno em β-criptoxantina como uma β-caroteno monohidroxilase. EgCYP97H1 não pertence aos subgrupos acima, mas compõe o clã H de forma independente. Em um mutante de E. gracilis deficiente em EgCYP97H1, o conteúdo total de carotenoides foi reduzido para 57% em comparação com as células de controle (84%). Há uma forte correlação entre o conteúdo de carotenoides e o nível transcricional de genes da carotenogênese em algumas microalgas, como H. pluvialis, Parachlorella kessleri. No entanto, os níveis transcricionais dos três genes, CYP97H1, EgcrtB e EgcrtE, permanecem inalterados, indicando que a biossíntese de carotenoides pode ser regulada em nível pós-transcricional em E. gracilis.
5. Condições de Cultivo e Acúmulo de Carotenoides
   É bem conhecido que as condições ambientais induzem e determinam a composição e os teores de carotenoides em microalgas e plantas superiores. As microalgas podem superproduzir lipídios ou carotenoides sob condições de estresse, como alta salinidade, alta luminosidade ou limitação de nutrientes. Por exemplo, quando a concentração de sal foi aumentada de 4% para 9%, o rendimento de β-caroteno da Dunaliella salina aumentou 30 vezes. Células da microalga verde H. pluvialis foram induzidas a acumular o pigmento cetocarotenoide, astaxantina, sob alta luminosidade (170 μmol m−2 s−1), deficiência de fosfato e estresse salino (NaCl 0,8%). Em Euglena, algumas investigações sobre estresses ambientais, como estresse oxidativo, metais pesados, deficiência de nutrientes e diferentes condições de cultivo, foram realizadas para revelar o acúmulo de carotenoides em Euglena.
   5.1. Estresses Ambientais
   O antraceno é um HPA de três anéis e baixo peso molecular, considerado um contaminante prejudicial ao meio ambiente, especialmente ao ambiente aquático. O antraceno é produzido por erupções vulcânicas, derramamentos de petróleo bruto, escapamentos de automóveis, entre outros. O antraceno afeta substancialmente os microrganismos devido à formação de EROs. Quando E. agilis foi exposta ao antraceno por 96 h, a densidade celular foi reduzida devido à dissipação do potencial elétrico e do gradiente de pH. Além disso, o teor de carotenoides foi significativamente afetado pelo antraceno (>0,625 mg/L), sendo reduzido a 17% (Tabela 2). Na concentração mais alta de antraceno (15 mg/L), o teor de carotenoides foi reduzido a 49%. Os carotenoides, como antioxidantes, atuam na redução da reação de EROs, o que pode ser a razão pela qual eles são reduzidos.
   O arsênio é um dos poluentes mais venenosos produzidos por combustíveis fósseis, produção de vidro e aplicações agrícolas. Sua toxicidade é causada pela ligação às membranas celulares e pela substituição do fosfato ou da cabeça de colina dos fosfolipídios pelo arsênio. Na dose mais alta de As-III, os carotenoides totais variaram de 1,8 μg/mL a 0,4 μg/mL. Além disso, as clorofilas foram mais sensíveis do que os carotenoides; portanto, os carotenoides poderiam proteger as células do estresse oxidativo induzido pelo arsênio.
   A radiação UV-B pode afetar a motilidade e a orientação de E. gracilis. Embora a exposição de curto prazo à radiação UV-B diminua a porcentagem de células móveis e reduza a velocidade de natação dos microrganismos. Após 16 h de irradiação UV-B contínua, os carotenoides aumentaram; esse fenômeno pode estar relacionado à função fotoprotetora da astaxantina.
   A disponibilidade de nitrogênio (N) pode regular a partição de carbono (C) em amido ou lipídios. Em crescimento limitado por N, o C se converte em compostos não nitrogenados, especialmente lipídios neutros, carboidratos e carotenoides. No entanto, a produção de carotenoides diminuiu durante a exposição de curto prazo à privação de N em E. gracilis. As concentrações de carotenoides no tratamento com baixo teor de N foram menores do que no tratamento com alto teor de N. Como sabemos, os carotenoides são compostos livres de N. Esses resultados podem ser causados pelassíntese de complexos pigmento-proteína na membrana do tilacoide; conforme N. Boussiba sugeriu, a resposta às limitações de N e P difere dependendo do tipo de carotenoide. Por exemplo, sob limitações de N e P, a astaxantina aumentou em H. pluvialis, mas a luteína e o β-caroteno diminuíram.

5.2. Condições de Cultivo

A Euglena pode crescer sob condições autotróficas, heterotróficas ou mixotróficas. Em meio mixotrófico com glicose como fonte de C e (NH₄)₂SO₄ como fonte de N, com pH de 3,3 a 1,8, a densidade e a taxa de crescimento das células são maiores do que em condições autotróficas ou heterotróficas com as mesmas fontes de C e N. Esse resultado revela que a condição mixotrófica foi a melhor forma para o crescimento da Euglena, seguida pela heterotrófica. O rendimento mixotrófico é maior do que o heterotrófico porque, primeiro, pela formação de ATP através de reações fotoquímicas; segundo, em cultura autotrófica, o ATP não pode ser utilizado para o metabolismo celular devido à ausência de um mecanismo de concentração de CO₂. Em condição mixotrófica, os teores de clorofilas e carotenoides aumentaram gradualmente com o decorrer da cultura.

A luz é um parâmetro essencial para um organismo fotossintético. As células cultivadas no escuro expostas à luz aumentariam o teor de carotenoides. Após cultivo no escuro por dez dias, as células foram expostas à luz, e o teor total de carotenoides foi de 0,25 pg/célula para 0,80 pg/célula. Com a intensidade luminosa variando de 300 lux a 4000 lux, o teor de carotenoides aumentou gradualmente. A pré-irradiação com luz vermelha ou azul de baixa intensidade em células de E. gracilis pode aumentar o acúmulo de β-caroteno, que desempenha um papel na mitigação do estresse induzido pela luz na fase inicial. Para aumentar o acúmulo de diversos tipos de carotenoides em E. gracilis, são necessárias diferentes intensidades de luz vermelha ou azul.

A temperatura é um dos fatores externos mais marcantes para a produção de carotenoides. Vários estudos comprovaram que a faixa de temperatura ideal para E. gracilis é de 25 °C a 33 °C, semelhante às algas verdes. Uma temperatura em torno de 22 °C é considerada um limiar de "estresse por frio" para E. gracilis. Os genes da fitoeno desaturase (crtP1 e crtP2) e o gene da fitoeno sintase (crtB) respondem ao tratamento com frio e luz intensa. Além disso, o estresse por frio pode aumentar a suscetibilidade das microalgas ao estresse induzido pela luz.

5.3. Extração e Análise
Existem vários tipos de solventes orgânicos para a extração de carotenoides de microalgas, incluindo etanol, acetona, uma mistura de etanol e acetona, hexano, entre outros. De acordo com a estabilidade química, solubilidade e polaridade dos compostos, a seleção do solvente e da pressão de extração é específica. A trituração com pérolas de vidro e a extração assistida por ultrassom com solvente desempenham um papel na extração de carotenoides. Além disso, o tratamento com ácidos suaves pode aumentar o rendimento da extração devido à sua capacidade de romper as células. O uso de ácidos fortes tem um efeito oposto. As desvantagens dos métodos tradicionais são que eles são lentos no processamento e produzem solventes orgânicos tóxicos. Os novos métodos de extração são ecologicamente corretos, eficientes e sustentáveis, e podem extrair os pigmentos sem danificar sua atividade; métodos como extração com líquido pressurizado (PLE), extração assistida por micro-ondas (MA), extração assistida por ultrassom (UAE), extração assistida por enzimas (CAE), extração com água subcrítica (SWE) e extração com fluido supercrítico (SCFE). O uso de CO2 como solvente na extração com fluido supercrítico torna este um dos métodos mais promissores para aplicação industrial. A extração com fluido supercrítico pode evitar resíduos de solvente nos produtos finais. Além disso, o CO2 pode ser recuperado de forma segura e econômica.
Os métodos de análise incluem HPLC, Cromatografia Líquida de Ultra Eficiência (UPLC), Cromatografia Gasosa acoplada à Espectrometria de Massas (GC/MS), espectroscopia no Ultravioleta-visível (UV/Vis) para análise quantitativa e qualitativa. Os métodos de HPLC e UV/Vis têm sido amplamente utilizados nos últimos anos. A fórmula de Lomakin–Schiebe é a base do UV/Vis, que tem sido amplamente utilizada. O pico de absorção dos carotenoides é de 470nm. A esterificação dos carotenoides não pode ser identificada por essas ferramentas tradicionais devido aos pequenos deslocamentos espectrais. O método de HPLC/APCI-MS pode exibir a composição das cadeias acílicas dos monoésteres e diésteres de carotenoides. O uso de um filtro de seringa para filtrar os extratos também é benéfico para a análise.
6. Aplicações
Os carotenoides, como pigmentos naturais, têm funções essenciais na vida, tanto para plantas quanto para animais, especialmente humanos. Devido à captação de luz, dissipação do excesso de luz, proteção da fotossíntese, entre outros, os carotenoides têm uma ampla gama de aplicações no mercado mundial. As funções antioxidantes dos carotenoides baseiam-se em mecanismos como a neutralização de radicais livres, a mitigação de danos causados por espécies reativas de oxigênio e a inibição da peroxidação lipídica. Muitos estudos sugerem que os carotenoides protegem os humanos do risco de cânceres, o que lhes confere um vasto potencial. Suas funções dietéticas diminuem o risco de cânceres de mama, colo do útero, vagina e colorretal, bem como doenças cardiovasculares e oculares. Além disso, os carotenoides também podem ser usados nas indústrias cosmética, alimentícia e de ração animal, conforme mostrado na Tabela 3.
Devido à possibilidade de reduzir o efeito adverso das EROs, muitos estudos afirmam que os carotenoides têm um efeito protetor no desenvolvimento de doenças crônicas e degenerativas. A biomassa de microalgas poderia aumentar significativamente as enzimas antioxidantes no plasma e no fígado de camundongos, o que significa que os carotenoides podem eliminar os radicais livres para proteger as células. Pacientes com HIV apresentam uma razão linfocitária de CD4 para CD8 muito baixa; um estudo mostrou que altas doses de β-caroteno poderiam aumentar essa razão. Além disso, o licopeno provavelmente tem a maior capacidade anticancerígena em comparação com outros carotenoides. De 60% a 80% do total de carotenoides nos testículos e glândulas adrenais são absorvidos pelo licopeno. O licopeno demonstrou inibir células tumorais in vivo e in vitro. O consumo regular de 9-(Z) neoxantina também pode reduzir o risco de câncer de pulmão.
Os carotenoides têm outra função de proteger a lipoproteína de baixa densidade (LDL) da oxidação, o que confere as propriedades antiaterogênicas dos carotenoides. Vários estudos sugeriram que, com a suplementação de β-caroteno na dieta, os lipídios totais, colesterol e triglicerídeos diminuiriam em mamíferos. O α-caroteno foi proposto como um potencial marcador para aterosclerose humana, pois níveis baixos têm uma prevalência inversamente correlacionada com doença arterial coronariana e formação de placa arterial. Além disso, níveis elevados de licopeno foram inversamente associados ao risco de sofrer infarto do miocárdio. A tendência a sofrer infarto está relacionada à baixa ingestão de luteína.
A luteína e a zeaxantina mantêm a função visual normal do olho humano e o amarelamento. Elas podem absorver o excesso de luz azul para proteger a mácula ocular de ser danificada pela luz azul devido à sua banda de absorção com pico de 450 nm. De acordo com suas propriedades antioxidantes, os carotenoides podem proteger a mácula de reações fotoquímicas.
O licopeno pode proteger o DNA de danos oxidativos in vitro. Com licopeno (5 μmol/L) pré-incubado com espermatozoides humanos, a motilidade espermática e a integridade do DNA demonstraram ser bem protegidas. Após tomar cápsulas de astaxantina, rugas na pele, elasticidade, manchas senis e corneócitos melhoram significativamente após oito semanas. Esse resultado pode revelar o potencial da astaxantina na indústria cosmética.
7. Conclusões
Carotenoides são amplamente utilizados em diferentes situações, como em alimentos, ração animal, cosméticos e especialmente como tratamento anticancerígeno nas indústrias médicas. Discutimos a distribuição e estrutura dos principais carotenoides em espécies e cepas de Euglena. A biossíntese de carotenoides em Euglena ainda não possui evidências claras. Assim, a composição de carotenoides inferiu a via completa de acordo com as vias estudadas em outras microalgas. Com uma sequência genômica incompleta e ferramentas de edição genômica imaturas, a mineração de genes para a biossíntese de carotenoides ainda está focada em alguns genes utilizando técnicas de RNAi. Nesta revisão, o EgCYP97H1 foi encontrado apenas em E. gracilis, o que significa que pode ser uma via de biossíntese única existente em E. gracilis. Não apenas os estresses ambientais podem afetar o crescimento e o acúmulo de carotenoides em Euglena, mas também parâmetros de cultivo como luz, temperatura e fontes de carbono/nitrogênio. Aumentar o conhecimento sobre carotenoides em Euglena possui vasto potencial para valor comercial e social. Complementos adicionais da montagem do genoma, estudo de biologia de sistemas para descobrir genes-alvo, engenharia genética madura e ferramentas de edição genômica para explorar as funções gênicas e empregar biologia sintética ajudarão a avançar E. gracilis como um microrganismo modelo valioso para pesquisa básica e desenvolvimento de produtos industriais.

Nota do Editor: A MDPI permanece neutra em relação a reivindicações jurisdicionais em mapas publicados e afiliações institucionais.

Declaração de Disponibilidade de Dados
Nenhum novo dado foi criado ou analisado neste estudo. O compartilhamento de dados não se aplica a este artigo.

Conflitos de Interesse
Os autores declaram não haver conflito de interesses.

Referências
Respostas Metabólicas de uma Microalga Verde Modelo Euglena gracilis a Diferentes Estresses Ambientais
Biossíntese de Carotenoides e Genes Relacionados à Clivagem de Bactérias a Plantas
Potencial Industrial de Pigmentos Carotenoides de Microalgas: Tendências Atuais e Perspectivas Futuras
Carotenoides em Algas: Distribuições, Biossínteses e Funções
Efeitos da Radiação UV-B Intensificada no Flagelado Vermelho de Água Doce Euglena sanguinea
Separação e Identificação dos Pigmentos Carotenoides dos Estigmas Isolados de Células Cultivadas sob Luz de Euglena gracilis cepa Z
A Ultrastrutura Comparativa e Possível Função das Manchas Oculares: Euglena granulata e Chlamydomonas eugametos
Carotenoides no Aparelho Ocelar São Necessários para Desencadear a Fototaxia em Euglena gracilis
Carotenoides Marinhos: Funções Biológicas e Aplicações Comerciais
Microalgas na Nutrição Humana e Animal
Progresso Recente em Estudos Estruturais de Carotenoides em Animais e Plantas
Acúmulo de Carotenoides no Aparelho Ocelar Necessário para a Fototaxia é Independente do Desenvolvimento Cloroplastidial em Euglena gracilis
Biodisponibilidade de Carotenoides de Alimentos: De Pigmentos Vegetais a Atividades Biológicas Eficientes
Composição de Carotenoides de Três Espécies de Algas Formadoras de Florações
Carotenoides em Euglena rubida Mainx
Composição e Variação por Iluminação de Carotenoides em Mutante Branqueado por Estreptomicina de Euglena gracilis
Os Hidrocarbonetos Carotenoides de Euglena gracilis e Mutantes Derivados
Regulação de Dois Genes de Biossíntese de Carotenoides Codificadores da Fitoeno Sintase e da Carotenoide Hidroxilase durante a Formação de Astaxantina Induzida por Estresse na Alga Verde Haematococcus pluvialis
Diversas Vias Biossintéticas e Funções Protetoras contra Estresse Ambiental de Antioxidantes em Microalgas
Regulação Dependente de Luz da Biossíntese de Carotenoides em Plantas
Biossíntese e Extração de Carotenoides de Alto Valor a partir de Algas
A Biossíntese de Isoprenoides em Cloroplastos de Plantas Superiores ocorre por uma Via Independente de Mevalonato
Biossíntese de Isoprenoides em Fototróficos Eucarióticos: Um Foco em Algas
Incorporação de 1-desoxi-D-xilulose em isopreno e fitol por plantas superiores e algas
Biossíntese, Acúmulo e Emissão de Carotenoides, Alfa-tocoferol, Plastoquinona e Isopreno em Folhas sob Alta Irradiância Fotossintética
Enzimas da Via do Mevalonato na Biossíntese de Isoprenoides
Expressão Diferencial de Duas Isopentenil Pirofosfato Isomerases e Acúmulo Aumentado de Carotenoides em um Clorófito Unicelular
Distribuição de Carotenoides em Subcepas Branqueadas de Euglena gracilis
Identificação e análise funcional do gene da geranilgeranil pirofosfato sintase (crtE) e do gene da fitoeno sintase (crtB) para a biossíntese de carotenoides em Euglena gracilis
Bioatividade e Biodisponibilidade do Fitoeno e Estratégias para Melhorar sua Produção
A Supressão do Gene da Fitoeno Sintase (EgcrtB) Altera o Conteúdo de Carotenoides e a Estrutura Intracelular de Euglena gracilis
Uma Atualização sobre a Biossíntese e Regulação de Carotenoides em Plantas
O Estresse por Baixa Temperatura Altera a Expressão dos Genes da Fitoeno Desaturase (crtP1 e crtP2) e do Gene da Zeta-Caroteno Desaturase (crtQ) Juntamente com o Conteúdo Celular de Carotenoides de Euglena gracilis
Fototróficos Oxigênicos Precisam da Zeta-Caroteno Isomerase (Z-ISO) para a Síntese de Caroteno: Análise Funcional em Arthrospira e Euglena
Análises Filogenéticas dos Genes Envolvidos na Biossíntese de Carotenoides em Algas
Evolução Molecular das Licopeno Ciclases Envolvidas na Formação de Carotenoides com Grupos Terminais de Ionona
Caracterização Funcional de Licopeno Ciclases Ilustra a Via Metabólica para Luteína em Algas Marinhas Vermelhas
Evolução Molecular das Licopeno Ciclases Envolvidas na Formação de Carotenoides em Algas Eucarióticas
Suplementação Nutricional para Prevenir a Formação de Catarata
Análise Funcional das Enzimas Licopeno Ciclase β e ε de Arabidopsis Revela um Mecanismo para Controle da Formação de Carotenoides Cíclicos
Diversificação Estrutural e Funcional dos Complexos de Captação de Luz em Eucariotos Fotossintéticos
Estrutura Cristalina do Complexo Principal de Captação de Luz de Espinafre a 2,72 Å de Resolução
Estudos sobre Conversões Reversíveis de Xantofilas Induzidas por Luz em Chlorella e Folhas de Espinafre
Uma zeaxantina epoxidase funcional de algas vermelhas esclarecendo a evolução dos carotenoides captadores de luz e do ciclo das xantofilas em eucariotos fotossintéticos
Dependência lipídica do ciclo das xantofilas em plantas superiores e algas
Uma enzima de alga necessária para a biossíntese dos carotenoides marinhos mais abundantes
O padrão de carotenoides e a distribuição do ciclo de xantofilas induzido pela luz em diferentes classes de algas
Um esquema eficiente de uma etapa para a purificação dos principais carotenoides xantofílicos da alface e avaliação de seu potencial anticancerígeno comparativo
Xantofilas microbianas
Carotenoides diacetilênicos de Euglena viridis
Mutagênese direcionada livre de transgene altamente eficiente e knock-in preciso mediado por oligodesoxinucleotídeo de fita simples na microalga industrial Euglena gracilis usando ribonucleoproteínas Cas9
Identificação de uma quarta família de licopeno ciclases em bactérias fotossintéticas
A supressão do gene da licopeno ciclase causa regulação negativa da atividade da ascorbato peroxidase e diminuição do tamanho do pool de glutationa, levando ao acúmulo de H2O2 em Euglena gracilis
Papel fisiológico da β-caroteno monohidroxilase (CYP97H1) na biossíntese de carotenoides em Euglena gracilis
Origens evolutivas, clonagem molecular e expressão de carotenoides hidroxilases em algas fotossintéticas eucarióticas
Carotenoides de microalgas: Uma revisão dos desenvolvimentos recentes
Tendências e novas estratégias para aumentar o acúmulo e a qualidade de lipídios em microalgas
A limitação de nutrientes é o principal fator regulador para o acúmulo de carotenoides e para os níveis de transcritos em estado estacionário de Psy e Pds em Dunaliella salina (Chlorophyta) exposta a alta luminosidade e estresse salino
Acúmulo de astaxantina na alga verde Haematococcus pluvialis1
Solubilidade de acenafteno, antraceno e pireno em água a 50 °C a 300 °C
Toxicidade fotoinduzida do antraceno para a alga verde Selenastrum capricornutum
Hidrocarbonetos Policíclicos Aromáticos (HPAs) em Ecossistemas Aquáticos Continentais: Perigos e Remediações através de Biossensores e Biorremediação
Efeitos da ação de membrana do tetralina nas propriedades funcionais e estruturais de membranas artificiais e bacterianas
Fitotoxicidade do antraceno na alga flagelada de água doce Euglena agilis Carter
Aplicação de lignossulfonato como promotor de crescimento para a microalgaEuglena gracilis para aumentar a produtividade de biomassa e lipídios
Produção de biomassa em cultura mixotrófica de Euglena gracilis sob condição ácida e sua energética de crescimento
Bioavaliação e remediação de arsênio (arsenito As-III) em água por Euglena gracilis
Efeito da luz e temperatura no branqueamento do mutante amarelo y-1 deEuglena gracilis
O acúmulo dependente de luz de beta-caroteno melhora a fotoaclimatação de Euglena gracilis
Arsênio em Águas Subterrâneas dos Estados Unidos: Uma Visão Geral
Arsênio (V) induz uma fluidização de células de algas e membranas de lipossomos
Inibição por ultravioleta-B da motilidade em Euglena gracilis verde e escura branqueada
Resposta coordenada da fotossíntese, assimilação de carbono e acúmulo de triacilglicerol à privação de nitrogênio na microalga marinha Isochrysis zhangjiangensis (Haptophyta)
Mudanças bioquímicas e ultraestruturais correlacionadas em Euglena gracilis privada de nitrogênio
Influência da limitação de nitrogênio de longo prazo na produção de lipídios, proteínas e pigmentos de Euglena gracilis em culturas fotoheterotróficas
Mudanças no perfil de pigmentos na alga verde Haematococcus pluvialis exposta a estresses ambientais
Caracterização da ribulose 1,5-bifosfato carboxilase oxigenase de Euglena gracilis Z
Efeitos da temperatura, concentrações de CO2/O2 e intensidade luminosa na multiplicação celular da microalga Euglena gracilis
Produtos algáceos além de lipídios: caracterização abrangente de diferentes produtos na saponificação direta da alga verde Chlorella sp.
Fotossíntese e pigmentos fotossintéticos no flagelado Euglena gracilis – como endpoints sensíveis para avaliação da toxicidade de detergentes líquidos
Um novo método para a identificação e caracterização estrutural de ésteres de carotenoides em microrganismos de água doce por cromatografia líquida/espectrometria de massas em tandem com ionização por electrospray
Algas como uma fonte atrativa para cosméticos para combater o estresse ambiental
Extração com solvente verde assistida por ultrassom de compostos de alto valor agregado da microalga Nannochloropsis spp.
Visão sobre a abordagem de resíduo zero para biorrefinaria sustentável de microalgas: fracionamento sequencial, conversão e aplicações para produtos de alto a baixo valor agregado
Triagem de elementos metálicos traço para tolerância à poluição de cepas de microalgas de água doce e marinhas: visão geral e perspectivas
Extrato de carotenoides derivado de Euglena gracilis supera a neuroinflamação induzida por lipopolissacarídeo em micróglia: papel das vias de sinalização NF-kappa B e Nrf2
Carotenoides nutricionalmente importantes como produtos de consumo
Efeitos antiproliferativos, anti-inflamatórios e pró-apoptóticos de Dunaliella salina em células humanas de carcinoma oral KB
Potencial dos carotenoides de microalgas para aplicação industrial
Astaxantina de Haematococcus: aplicações para saúde e nutrição humana
A astaxantina melhora o desequilíbrio redox em linfócitos de ratos diabéticos experimentais
Dieta enriquecida com astaxantina reduz a pressão arterial e melhora os parâmetros cardiovasculares em ratos espontaneamente hipertensos
Produção de equinenona por uma cepa de cor vermelha escura de Botryococcus braunii
Efeitos protetores do derivado da astaxantina, adonixantina, na lesão hemorrágica cerebral
Neoxantina e fucoxantina induzem apoptose em células PC-3 de câncer de próstata humano
Efeitos supressivos da aloxantina e diatoxantina de Halocynthia roretzi na expressão induzida por LPS de genes pró-inflamatórios em células RAW264.7
Caracterização de carotenoides de microalgas por espectrometria de massas e sua biodisponibilidade e propriedades antioxidantes elucidadas em modelo de rato
Carotenoides na quimioprevenção do câncer
Separação de isômeros geométricos de betacaroteno e licopeno em amostras biológicas
Suplementação dietética com β-caroteno, mas não com licopeno, inibe a oxidação da lipoproteína de baixa densidade mediada por células endoteliais
Efeito da suplementação com betacaroteno natural em crianças expostas à radiação do acidente de Chernobyl
Efeitos da luteína e zeaxantina em aspectos da saúde ocular
Sensibilidade escotópica e visão de cores com lente intraocular absorvedora de luz azul
Luteína, Zeaxantina e o Pigmento Macular
Benefícios cosméticos da astaxantina em seres humanos
Estruturas dos principais carotenoides em Euglena.
Via de biossíntese de carotenoides em Euglena.
Comparação da composição e teores de carotenoides entre linhagens de Euglena.
Linhagens Pigmentos Pigmento Comum Método de Análise Referências E. sanguine Diatoxantina; Luteína; β-caroteno β-caroteno HPLC E. rubida Astaxantina; Mutatoxantina; β-caroteno β-caroteno HPLC E. gracilis Diadinoxantina; β-caroteno; Diatoxantina; Neoxantina β-caroteno HPLC Descolorida por SM de E. gracilis Euglenanona; Anthera-xantina; β-caroteno β-caroteno HPLC Descolorida por pressão de E. gracilis Fitoflueno; ξ-caroteno; β-caroteno, β-zeacaroteno β-caroteno TLC E. gracilis com EgcrtB suprimido β-caroteno; Astaxantina; Zeaxantina; Cantaxantina β-caroteno HPLC Descolorida por SM de E. gracilis Z β-caroteno; Astaxantina; Zeaxantina; Cantaxantina β-caroteno HPLC
Efeitos de estresses ambientais, métodos de cultivo na produção de carotenoides por Euglena.
Linhagens Parâmetros Tratamento/Tempo Resultado Referências E. sanguinea Campo UV-B; 16 h Aumentou E. gracilis (NIES-48) L:E 12:12h;T:25 °C; M: CM HAM; 25 dias Aumentou E. gracilis (CCAP 1224/5Z) L:E 16:8T:25 °C; M: Hutner (NH4)2SO4; 25 dias Aumentou E. gracilis Z L:E 24:0;T:24 °C; M: Checcucciet As2O3; 7 dias 0,4~1,8 μg/mL E. gracilis Z L:E 24:0; T:25 °C; M: CM 20 °C; 7 dias Reduziu E. gracilis L:E 16:8; T:25 °C;M: meio mineral; Antraceno; 96 h Reduziu E. gracilis Z L:E NS; T:28 °C; M: Oda Culturas autotróficas; mixotróficas & heterotróficas; 125 h mixotrófica > autotrófica > heterotrófica E.gracilis Z L:E 12:12; T:25 °C; M: CM Luz azul e vermelha de baixa intensidade; 24 h Aumentou E. gracilis Z L:E NS;T: 27 °C; M: Hunter Luz; 10 dias Escuridão < luz
L: luz; E: escuro; T: temperatura; M: meio; NS: não especificado.
Estudos resumidos de aplicações biotecnológicas e resultados relacionados à medicina dos carotenoides de Euglena.
Cepas Carotenoides Aplicações Referências Euglena β-caroteno Corante natural e aditivo nas indústrias cosmética e alimentícia; Anticancerígeno; E. sanguine, E. rubida Astaxantina Suplemento dietético; Proteção de neurônios; Antiobesidade; Amaciante; Efeitos no diabetes; Hepatoprotetor; Anticancerígeno E. gracilis Z Equinenona Pigmentos alaranjados comestíveis; Antioxidantes; Indústrias cosméticas E. sanguine Adonixantina Anti-inflamatório e antioxidante E. sanguine, E. rubida, E. gracilis Neoxantina Antioxidante E. sanguine Diatoxantina Anti-inflamatório